Les angiospermes, ou plantes à fleurs, dominent la plupart des écosystèmes terrestres et constituent le premier groupe en termes de biomasse. Leur succès évolutif réside principalement dans leur système reproducteur : la fleur, qui contient des carpelles qui se transforment en fruits. Cet article explore en détail la reproduction sexuée des angiospermes, en mettant l'accent sur le développement de l'embryon. Pour illustrer les grandes lignes de ce processus, nous nous intéresserons particulièrement à la reproduction des lis (genre Lilium), dont les fleurs, faciles à étudier, ont historiquement permis de comprendre la reproduction des angiospermes.
Introduction à la Reproduction Sexuée des Angiospermes
La reproduction sexuée du lis permet de générer de nouveaux individus génétiquement différents de leurs parents. Cette diversité est permise par les brassages génétiques réalisés par la méiose et la fécondation, étapes caractéristiques de la reproduction sexuée des Eucaryotes. Chez les angiospermes, les individus feuillés sont diploïdes.
À la différence des animaux, où la méiose produit des gamètes haploïdes qui fusionnent directement pour former une cellule œuf diploïde (le zygote), chez les angiospermes, la méiose produit des spores haploïdes, mâles ou femelles, selon qu’elles sont produites par des organes mâles ou femelles. Ces spores sont produites par les individus feuillés que l’on qualifie ainsi de sporophytes. Ces spores haploïdes ne sont pas dispersées dans le milieu extérieur (contrairement à ce qui se produit chez les mousses et les fougères) et produisent, par mitose, des gamétophytes mâles et femelles. Le gamétophyte mâle, le grain de pollen, produit deux gamètes mâles. Le gamétophyte femelle, le sac embryonnaire, produit un gamète femelle. La fécondation de celui-ci par un gamète mâle produit un nouveau sporophyte diploïde.
Pour comprendre la reproduction du lis, nous commencerons par étudier la fleur et la formation des gamétophytes dans les pièces fertiles (étamines et pistil). Nous pourrons ensuite décrire les processus qui permettent ultimement le rapprochement des gamètes et la fécondation. Enfin, nous verrons la structure des graines et des fruits, et leur développement à partir des ovules et des carpelles.
Structure de la Fleur et Formation des Gamétophytes
Organisation Générale de la Fleur
Les fleurs de lis sont produites vers l’apex des pieds feuillés. Elles sont colorées, et organisées en inflorescence distincte du reste de la plante (ici on parle de grappe, car les pédoncules floraux et les entre-nœuds entre les fleurs sont allongés). Chez cette espèce ornementale, vendue chez les fleuristes, les fleurs sont regroupées en inflorescence terminale (de type grappe).
Lire aussi: L'épiderme en détail
L’observation attentive d’une fleur épanouie permet déjà d’en décrire assez bien la structure. Les pièces florales forment quatre verticilles, c’est-à-dire quatre cercles concentriques de pièces similaires. Elles s’attachent au réceptacle floral, renflement de l’extrémité du pédoncule floral. Chez le lis, les pièces florales des deux premiers verticilles ne sont pas distinguables morphologiquement et sont appelées tépales. Le troisième verticille correspond à l’androcée, formé par les étamines.
Une fleur peut être définie morphologiquement comme un ensemble de pièces stériles et fertiles disposées en verticilles sur un axe court, rattaché au reste de la plante par un pédoncule floral (parfois très court). Selon les espèces, une bractée est présente ou non à la base du pédoncule. Les fleurs terminales n’ont jamais de bractée. Une fleur peut aussi être définie, de façon complémentaire, par sa fonction : il s’agit d'un système qui produit les gamétophytes mâles et femelles, et permet leur rapprochement.
Développement du Gamétophyte Mâle : Le Grain de Pollen
La partie fertile d’une étamine est l’anthère. Pour en décrire la structure, il faut réaliser des coupes dans le bouton floral avant l’épanouissement de la fleur. L’anthère est formée de deux paires de sacs polliniques à l’intérieur desquels se forment les grains de pollens. À maturité, les sacs polliniques s’ouvrent au niveau de la zone de déhiscence entre chaque paire et libèrent le pollen. En coupe, la symétrie bilatérale de l’anthère évoque la silhouette d’un papillon. Chacune des quatre « ailes » est un sac pollinique (sporange mâle), qui protège la sporogenèse et la production des grains de pollen (gamétophytes mâles), avant de les libérer.
La formation des grains de pollen commence par la prolifération de cellules mères de spores, contenues dans les sacs polliniques. Ces cellules mères des spores s’entourent d’une paroi de callose et subissent une méiose qui produit quatre spores mâles haploïdes, processus qui marque le passage dans la génération gamétophytique du cycle de vie. La paroi de callose est ensuite dégradée et chaque spore se divise par mitose, pour donner la cellule végétative et la cellule générative, cette dernière étant incluse dans le cytoplasme de la cellule végétative.
Les grains de pollen sont produits dans les sacs polliniques des anthères. Ces sacs polliniques contiennent les cellules mères des spores, diploïdes. Lorsqu’une cellule mère des spores entre en méiose, elle produit quatre spores mâles haploïdes contenues dans une même paroi. Après dégradation de la paroi, chaque spore subit une mitose aboutissant à un grain de pollen bicellulaire, composé d’une cellule végétative à l’intérieur de laquelle est incluse une cellule générative. Cette cellule générative produit deux gamètes mâles par mitose.
Lire aussi: Schéma dentaire enfant : un guide détaillé
Le grain de pollen est le gamétophyte mâle. Il est constitué de seulement deux cellules haploïdes contenues dans une paroi complexe et très résistante. Le gamétophyte mâle, tout comme le gamétophyte femelle, est donc très réduit, comme chez toutes les plantes à graines actuelles mais contrairement à ce que l’on peut observer chez les Embryophytes dites « à spores libres » (mousses et fougères). La cellule végétative occupe la majorité du volume. Après la pollinisation, elle permettra la formation du tube pollinique, qui transporte les gamètes. À l’intérieur de la cellule végétative se trouve la cellule générative. Les cellules sont très déshydratées, et contiennent des réserves (lipides, glucides notamment), ce qui est typique de formes de vie ralentie.
La partie interne (intine) de la paroi protectrice du grain de pollen est pectocellulosique, et la partie externe (exine) est composée de sporopollénine. Cette dernière est le composé biologique le plus résistant connu, et assure à ce titre une protection mécanique et chimique.
Développement du Gamétophyte Femelle : Le Sac Embryonnaire
La partie fertile du pistil est son ovaire. Sa structure à différentes échelles microscopiques peut être observée en réalisant des coupes transversales. L’ovaire forme une sorte d’hexagone lobé et plus ou moins régulier selon les espèces de lis. Il est constitué de trois lames (les carpelles) repliées sur elles-mêmes et soudées l’une à l’autre. Durant leur formation, les ovules sont protégés de la dessication et des agressions physiques (notamment par les consommateurs : herbivores, frugivores, parasites…) par l’épiderme et l’épaisse paroi des carpelles. Ces mêmes structures protègent, après la fécondation, les graines issues des ovules. L’ovaire de lis est formé de trois carpelles soudés. Chaque carpelle contient une loge carpellaire le long de laquelle sont disposés les ovules, par groupes de deux.
Les ovules des angiospermes sont des structures pluricellulaires à l’intérieur desquels est produit le gamète femelle, l’oosphère. L’ovule est constitué de :
- deux téguments protecteurs (caractéristique des Angiospermes, les graines des Gymnospermes n’en possédant qu’un seul).
- le sac embryonnaire, qui correspond au gamétophyte femelle. Il est très réduit, constitué de seulement sept cellules, avec huit noyaux chez le lis, comme chez de nombreuses espèces d’Angiospermes.
- L’oosphère, le gamète femelle (haploïde), se trouve du côté du micropyle avec deux synergides. Une cellule centrale comporte deux noyaux polaires. Trois antipodes se trouvent à l’opposé du micropyle (côté chalaze).
Le funicule relie le corps de l’ovule (au niveau de la chalaze) au carpelle (au niveau du placenta). Des coupes dans le pistil à différents moments de sa formation permettent de comprendre les processus de formation du sac embryonnaire.
Lire aussi: Spermatozoïde et ovule
La formation du sac embryonnaire commence par la méiose de la cellule mère des spores. Quatre noyaux sporiques sont formés dans une cellule, sans cloisonnement membranaire, la cytocinèse se produisant ici après la caryocinèse. Un des noyaux reste indépendant tandis que les trois autres fusionnent en un noyau triploïde. Chacun de ces deux noyaux se divise deux fois par mitose. Les cloisonnements cellulaires (cytocinèse) n’interviennent qu’à la fin des divisions, et de façon irrégulière (7 cellules de dimensions inégales formées pour 8 noyaux). Le noyau haploïde, côté micropyle, est à l’origine de l’oosphère (gamète femelle), des deux synergides et d’un des noyaux polaires.
Le sac embryonnaire se forme à partir d’une cellule mère des spores, contenue dans le nucelle. Après méiose, quatre noyaux haploïdes sont produits au sein d’une même cellule (il n’y a pas de cytocinèse après les divisions nucléaires). Trois des noyaux haploïdes fusionnent en un noyau triploïde. Après deux mitoses, toujours sans cytocinèse, huit noyaux sont obtenus. Enfin, l’ensemble se cellularise pour former un sac embryonnaire.
Pollinisation et Germination du Grain de Pollen
Selon la stratégie de reproduction de la plante, le pollen est transporté par le vent (anémogamie), les insectes (entogamie), les oiseaux ou même les chauves-souris frugivores vers d’autres fleurs, où il adhère au stigmate, l’extrémité réceptive souvent visqueuse du ou des carpelles. Certaines espèces, comme Arabidopsis et le tournesol, ont des stigmates secs, et l’adhérence du pollen à la cellule papillaire stigmatique est assurée par des composants de l’exine pollinique.
Après cette étape d’adhérence et de réhydratation, le grain de pollen reprend son métabolisme actif et émet le tube pollinique qui traverse les tissus du pistil pour atteindre l’ovule. Ce qu’on appelle l’unité germinale mâle est formée par un complexe de noyaux végétatifs et de spermatozoïdes. Après la germination du tube pollinique, l’unité germinale mâle est localisée dans la zone apicale du tube à environ 50-100 µm de l’extrémité et maintient la structure du triplet, gardant le noyau végétatif devant les spermatozoïdes.
Durant sa croissance, le tube pollinique correspond à la cellule végétale qui s’allonge le plus rapidement et chez Arabidopsis, la une vitesse de croissance peut atteindre 1 cm/h. Toute l’activité de croissance est restreinte au dôme apical du tube pollinique, ce qui fait que le tube pollinique est un modèle très étudié pour la régulation spatiale et temporelle de la croissance polarisée dans les cellules végétales. À mesure que le tube pollinique se développe, son cytoplasme reste dans la zone située derrière l’extrémité apicale et des bouchons de callose se forment à intervalles réguliers pour obturer la partie restante du tube.
La croissance du tube pollinique est directionnelle et répond à divers signaux de guidage dans le pistil. On peut diviser le guidage en 3 étapes : (1) sortie du tube pollinique du tissu de transmission (TT) vers le septum épidermique, (2) guidage du tube pollinique de la surface du septum vers le funicule (guidage funiculaire) et (3) guidage du tube pollinique du funicule vers le micropyle (guidage micropylaire). Après le guidage micropylaire, le tube pollinique pénètre dans le micropyle de l’ovule et libère les spermatozoïdes dans les cellules synergides, puis une double fécondation avec l’ovule et la cellule centrale a lieu.
Les expériences d’ablation confirment que les cellules synergides sont à la fois nécessaires et suffisantes pour l’attraction du tube pollinique vers le gamétophyte femelle. Les synergides sécrètent de petites molécules sous l’induction non cellulaire autonome des cellules centrales pour attirer les tubes polliniques.
Fécondation et Développement de l'Embryon
Double Fécondation
Les angiospermes sont caractérisées par une « double fécondation ». Un des gamètes mâles va fusionner avec l’oosphère pour donner un œuf diploïde qui se divise et donne l’embryon. La fusion du deuxième gamète avec les noyaux polaires donnera naissance à un tissu de réserves triploïde, l’albumen.
Développement de l'Embryon
L'embryogenèse débute au moment où le zygote principal entre en division par des mitoses successives. La première mitose clive le zygote en deux cellules-filles différentes : la cellule apicale (A) et la cellule basale (B). La cellule A, du côté chalazial, est plus petite, tandis que la cellule B, du côté micropylaire, est plus volumineuse. Avant qu'une nouvelle division n'intervienne, la surface de A directement au contact du nucelle se subérifie, devenant ainsi imperméable. Un sens bien précis de transfert des substances nutritives s'établit alors entre le nucelle, la cellule A et la cellule B. Aucun élément ne pourra pénétrer en A sans passer nécessairement par B, qui exerce ainsi un rôle de filtre pour les substances nutritives destinées à l'embryon.
La seconde mitose divise A et B en même temps, produisant 4 cellules-filles. Ces deux nouveaux plans de division étant anticlines l'un à l'autre, les nouvelles cellules se disposent disymétriquement.
Lors de la troisième série de mitoses, les 4 cellules-filles provenant de B forment un filament cellulaire, les divisions y étant toutes périclines. L'organe ainsi constitué est le suspenseur. En A, par contre, les divisions anticlines disposent les 4 cellules-filles côte à côte. Il s'agit de l'embryon proprement dit, appelé pro-embryon, à ce stade précoce de son développement.
Un peu plus tard, le suspenseur deviendra un filament d'une dizaine de cellules. Il sera chargé de nourrir l'embryon en lui transférant les substances nutritives qu'il puise dans le nucelle. Le pro-embryon se présentera sous la forme d'une petite sphérule depuis 16 cellules.
De l'Ovule à la Graine
La graine provient du développement de l’ovule : les téguments de l’ovule se transforment en téguments de la graine et sont diploïdes (2n, maternels) ; l’embryon diploïde (1n maternels + 1n paternels) se développe dans un tissu triploïde (2n maternels + 1n paternels), l’albumen, qui croit aux dépends d’un tissu diploïde, d’origine maternelle, le nucelle qui prend le nom de périsperme.
tags: #schéma #embryon #angiosperme #développement